阿武隈川沿いの白河丘陵に白河結城氏の第三代顕朝を後見した親朝が築城。親朝は小峰氏を興したが、白川城を本拠としていた白河結城氏と対立。小峰氏は天正18（1590）年、小田原攻めへの不参加を咎められ、領地を没収された。蒲生氏郷が会津若松城 に入ると、結城義親の所領も氏郷の版図に入った。

　寛永4（1627）年、棚倉藩主丹羽長重が移封され、本丸と二の丸を石垣造りに大改修を行った。天守に替わる三重櫓をはじめとし、１０余の櫓が上がったが、戊辰戦争の激戦地となり、建物を焼失。平成3（1991）年に三重櫓が、その3年後には前御門が古絵図に基づき木造で忠実に復元された。白河小峰城三重櫓の本格的な木造復元は、掛川城天守、白石城天守、山形城大手門、甲府城 稲荷櫓など、平成の城復元ラッシュの先駆となった。

　三重櫓には戊辰戦争主戦地である白河市南方の稲荷山の杉が使われたが、戊辰戦争時の弾痕があるものもあり、床板や柱に使われている。